Источник: Jaroslav Flegr. Was Lysenko (partly) right? Michurinist biology in the view of modern plant physiology and genetics // Rivista di Biologia / Biology Forum 95 (2002), pp. 259-272 (pdf)
ПереводЯрослав ФЛЕГР
Лысенко был (частично) прав?
...Вегетативная гибридизация
Вегетативная гибридизация (прививка) растений всегда признавалась растениеводами могучим орудием получения и распространения межвидовых гибридов (с низкой или нулевой фертильностью) и редких рекомбинантов с полезными признаками (чьи потомки теряют эти полезные признаки в процессе полового воспроизводства в результате генетического расхождения). Мичуринисты однако заявляли, что вегетативная гибридизация может быть использована для многих других целей. Они утверждали, что молодая ветвь, привитая на старое дерево другого сорта или даже вида, приобретает некоторые черты подвоя и что некоторые из таких приобретенных признаков могут быть переданы половым путем в следующее поколение. Например, ветвь разновидности томата с желтыми плодами, привитая на разновидность томата с красными плодами, даст некоторое количество плодов с красноватым оттенком, и несколько растений, выращенных из семян этих красноватых плодов дадут желтые, красноватые и иногда красные плоды (Lysenko [1950], с. 279-280, 405). Как верно отмечал Лысенко, ассимиляты, но не хромосомы, могут перейти из подвоя в привой. Аналогичные опыты были повторены с теми же результатами в шестидесятых и семидесятых японскими авторами (Hirata [1979], [1980a], [1980b]).
Как объяснить этот феномен, не принимая теоретически возможного, но маловероятного участия ретровирусов в переносе генов от подвоя к привою? Не удивительно, что признаки подвоя влияют на привой. Не только молекулы с низким молекулярным весом, но также белки и РНК могут легко проходить через флоэму и поэтому также переходить от подвоя к привою. (Crawford and Zambryski [1999]). Текущие эксперименты с трансгенными растениями показывают, что регуляция генной экспрессии взаимосвязана со всеми частями растения (Jorgensen et al. [1998]; Kooter et al. [1999]): перепроизводство трансгенного продукта в одной части растения часто влечет инактивацию гена (например, метиляцией регуляторных последовательностей гена) во всех тканях трансгенного растения. Красный цвет плодов томата в экспериментах мичуринистов и японских авторов, однако, был передан следующему поколению через семена. Сегодня мы знаем, что индивидуальные органы и ткани растения не обязаны быть фенотипически или даже генетически идентичными. Геномы их клеток могут разойтись в результате соматических мутаций, соматических рекомбинаций (результаты относительно общего митотического кроссинговера) или в результате наследственных (но часто обратимых) изменений (в основном - метиляций) генома (Otto and Hastings [1998]). При нормальных условиях различия между частями растения очень трудно наблюдать, так как транспортируемые молекулы, синтезируемые в других частях организма, воздействуют на онтогенез и физиологию (и тем самым на фенотип) конкретной ткани растения. Если ветвь томата имеет генетическую предрасположенность к образованию красноватых плодов вместо желтых, мы можем оказаться не способны различить ее, так как пигментные посредники или синтезирующие пигмент ферменты или регуляторы экспрессии генов смешаны благодаря мобильности молекул в пределах всего растения (Crawford and Zambryski [1999]). Та же ветвь, привитая на томат с красными плодами, может получить некоторые из этих молекул от подвоя, поэтому по крайней мере некоторые плоды могут быть красноватыми, и мы сможем отобрать плоды с наибольшей предрасположенностью к красному окрасу.
Расшатанная наследственность
Проявление скрытого генетического полиморфизма может также играть роль в появлении организмов с «расшатанной наследственностью» (Lysenko [1950], pp. 289, 335, 415-417). Следуя определению Лысенко, наследственность есть способность живого тела требовать для своего развития определенных условий и реагировать на эти или отличающиеся условия определенным образом. Отсюда выращивание растения в непривычных для них условиях (например, в другой географической зоне), может вызвать развитие растений с так называемой «расшатанной наследственностью», которая может быть использована в дальнейшем в т. ч. для выведения новых разновидностей. В то время как нормальный ареал создает растениям именно те условия, что требуются для их нормального развития, чуждый ареал создает чужие условия, и растения реагируют на них ненормальным образом. Природа этих индивидуальных реакций наследуема, то есть может быть передана потомству.
То, что принято называть «расшатанной наследственностью», вполне может быть проявлением скрытого генетического полиморфизма, но уже на уровне популяции. Современная молекулярная биология ясно показывает, что большая фракция генов в популяциях полиморфна, они существуют в любой популяции в нескольких относительно общих формах (Kreitman and Akashi [1995]). Большая часть этого полиморфизма скрыта в нормальных условиях, то есть не вносит своего вклада в наблюдаемый фенотип (Mayr [1963]). В измененных, неестественных условиях, однако, скрытый полиморфизм может в некоторых случаях проявляться на уровне фенотипа индивидуальных организмов в популяции (Imasheva et al. [1999]). Внутрипопуляционная изменчивость резко возрастает. Различие количественных признаков увеличивается, и появляются формы качественных признаков, которые в обычных условиях отсутствуют или крайне редки. Наблюдаемая «однородность» популяций в нормальных условиях по крайней мере частично обусловлена «генной канализацией» - генетическими и эпигенетическими процессами, которые могут маскировать на фенотипическом уровне влияние генетических различий между индивидуальными организмами (Stearns and Kawecki [1994]; Waddington [1942], [1959]; Wagner et al. [1997]; Wilkins [1997]). Наиболее известный процесс, вносящий вклад в генетическую канализацию - генетическое доминирование, способность доминирующей аллели маскировать присутствие рецессивной аллели. На фенотипическую экспрессию многих генов также влияет эпистаз, т.е. активность модификаторов, генов, влияющих на степень проявления аллели в других локусах (Martin and McGowan [1995]; Nanjundiah [1993]). Благодаря сложной и часто довольно непрямой природе их действия, модификаторы могут работать правильно только при нормальных условиях, т.е. в среде, для которой они изначально отобраны. В измененных условиях многие из этих генных модификаторов имеют меньшую способность маскировать генетические различия, скрытый полиморфизм становится очевидным и вызывает фенотипический полиморфизм, который может быть использован в отборе организмов с новыми признаками.
Наследуемость вызванных средой адаптивных изменений у растений
Определенная категория результатов, описанных в лысенкоистской литературе, предполагает существование феномена, редко принимаемого современными биологами, а именно возможности наследуемого приспособления индивидуальных организмов к местным условиям у организмов с ослабленным барьером Вейсмана (например, у растений) с помощью механизма внутрииндивидуального отбора линий соматических клеток. Например, результат вегетативной гибридизации растений в существенной степени зависел от возраста растения - донора привоя. Ветвь, даже молодая, происходящая от старого дерева, остается стабильной и приносит плоды с признаками растения-донора, в то время как ветвь от молодого дерева приобретает признаки подвоя и приносит плоды с измененными признаками (Lysenko [1950], p. 223; Michurin [1952], p. 22-23).
Также утверждалось, что возраст растения влияет на совместимость пыльцы. Молодое дерево (иногда только в первый сезон фертильности) может быть оплодотворено пыльцой других сортов (или даже видов), в то время как число потенциальных доноров пыльцы для того же дерева в следующие сезоны значительно сужается (Michurin [1952], p. 28-29; Turbin [1952], p. 198). Гибриды двух различных садовых разновидностей многолетней капусты (perennial cabbage) производят в первый сезон семена, дающие гибриды с сочетаниями свойств обоих родителей, в следующие сезоны те же растения дают гибриды все более и более приближающиеся к кале (kale), исходному дикому предку обеих садовых разновидностей (Turbin [1952] , pp. 188-189).
Еще более важным было наблюдение касательно влияния условий среды на наследуемые свойства растений. Многие растения само-несовместимы, они не могут быть оплодотворены своей собственной пыльцой. Несовместимость пыльцы распространяется также на клоны, полученные от того же растения путем вегетативного размножения. Согласно мичуринистам, эта несовместимость может быть обойдена, если два клона одного растения выращены в различных условиях (например, один - в сухих, другой - во влажных) (Turbin [1952] , p. 138).
Чтобы объяснить такие результаты, мы должны принять возможность существования частых генетических или стабильных эпигенетических изменений в соматических тканях растений (Otto and Hastings [1998]). Относительно редкие (и ненаправленные) «традиционные» мутации для этого не подойдут. Гораздо более правдоподобным источником таких изменений могут быть парамутации (paramutation), то есть запрограммированные и часто обратимые модификации регуляторных элементов генов (Itoh et al. [1997]), или соматические рекомбинации в результате кроссинговера между двумя гомологичными хромосомами во время нормального митотического цикла. В отличие от мейотических рекомбинаций, соматические рекомбинации происходят много раз во время жизни индивидуального растения. У растений с соматическими рекомбинациями общее содержание ДНК остается неизменным, в то время как контекст некоторых генов меняется, поскольку некоторые последовательности из хромосом отцовского происхождения заменяются гомологичными последовательностями хромосом материнского происхождения. Это может вызвать фенотипическое изменение рекомбинантной клетки и ее потомства вследствие так называемого эффекта положения (Henikoff [1992]; Tartof [1994]; Kleinjan and van Heiningen [1998]), то есть изменения генной активности, вызванного изменениями в последовательностях ДНК, расположенных около структурной части гена, требующихся для его экспрессии. Соматические рекомбинации могут вести к постепенному нарушению испытанных комбинаций генов (то есть связанных групп генов, супергенов (Bishop et al. [1981])) в течение жизни гибридного растения (что может объяснить результат эксперимента с капустой). С точки зрения общей биологии более важен факт того, что наследственные различия в фенотипе существуют между клетками различных частей одного растения. Эти различия могут служить основой внутрииндивидуального соревнования и отбора. Индивидуальная клеточная линия (и индивидуальная ветвь) может быть более или менее адаптированной к существующим условиям, которые могут вызывать различия в темпах роста или дифференциации этих линий. В более поздних стадиях жизни растения только клеточные линии, более приспособленные к местным условиям, будут участвовать в развитии органов размножения. Также сопротивление разных апикальных меристем местным неблагоприятным условиям (которое может выражаться в продуктивности образования пыльцы и плодов) может отличаться внутри растения. Это могло бы быть принципом, лежащим в основе генотрофов и схожих феноменов, признанных современной ботаникой (Cullis [1973], [1984]), а также наследуемых приспособлений у растений, описанных (и неправильно интерпретированных) мичуринистами.
Давайте теперь вернемся к проблеме несовместимости пыльцы клональных растений, выращенных в одинаковых условиях, и совместимости между теми же растениями, выращенными в несходных условиях. Безотносительно к стохастической природе соматической рекомбинации, происходящий отбор клеточных линий и его результаты в большей или меньшей степени определены условиями среды. Поэтому генетическая (и эпигенетическая) информация зародышевых клеток двух растений, развивающихся в одинаковых условиях будет более схожей, чем развивавшихся в разных условиях. Такие вызванные внутрииндивидуальным отбором генетические и эпигенетические различия между клональными растениями, выращенными в различных условиях, могут вести к улучшению совместимости пыльцы.
Стоит здесь упомянуть, что такой же феномен, который я предлагаю называть «эффектом сэра Себрайта», может действовать на уровне популяций. Чарльз Дарвин в своей книге о внутривидовой изменчивости (Darwin [1868], Part II, pp. 115-117, 143) рассматривает феномен постепенного долгосрочного ухудшения полезных свойств чистых рас домашних животных. Он цитирует сэра Джона Себрайта (Sir John Sebright), который утверждал, что этот процесс может быть предотвращен или даже обращен вспять путем скрещивания с животными той же породы, но из стада, содержавшегося в несходных условиях. На первый взгляд, сложно объяснить существование эффекта сэра Себрайта в понятиях основного направления генетики и такая рекомендация (игнорируемая современными учёными, но широко используемая заводчиками) скрещивать генетически родственных животных, выращенных в различных условиях кажется довольно чудной. Однако, если мы примем в расчет возможность отбора различных аллелей различными условиями среды, рекомендации Себрайта, Дарвина и других могут быть сочтены весьма разумными.
Внутрисортовое скрещивание самоопыляющихся растений
Внутрисортовое скрещивание самоопыляющихся растений было рекомендовано Лысенко для сортов пшеницы, позднее та же техника была опробована на других видах самоопыляющихся растений. Лысенко указывал, что в отличие от сортов ржи (перекрестноопыляющегося растения), сорта самоопыляющейся пшеницы весьма нестабильны, постепенно теряют свои ценные свойства. Многие устоявшиеся сорта ржи культивировались долгое время на больших территориях, в то время как большинство сортов пшеницы исчезли с полей и из каталогов семеноводческих фирм в течение тридцати лет (Lysenko [1950], pp. 105, 111). Согласно Лысенко, старые сорта пшеницы нужно непрерывно заменять новыми, так как растения нестабильны и их ценные свойства (ради которых они были изначально выведены) теряются при долгосрочном культивировании. Он утверждал, что этот процесс можно приостановить и предотвратить искусственным переопылением (outcrossing) между растениями одного и того же вида.
Хотя эта техника кажется на первый взгляд необоснованной, было бы ошибкой отклонить идею без ближайшего рассмотрения. Текущие теоретические исследования предполагают существование большого различия в эволюционной пластичности между организмами с половым и бесполым размножением. В то время как последние (и в большей или меньшей степени - самоопыляющиеся) организмы могут легко развиваться под давлением отбора (selection pressure) в соответствии с классическим дарвиновским механизмом, для первых это не так (Wright [1931]; Mayr [1963]; Dawkins [1982]). Первичным препятствием для эволюции естественным отбором является низкая наследуемость биологической приспособленности (Dawkins [1982]), и часто также низкая наследуемость полигенных черт (Flegr [1998]). Приспособленность организма определяется его фенотипом. Однако влияние конкретных фенотипических черт на приспособленность в большой мере «контекстно зависимо», то есть одна и та же черта в контексте одних черт может быть полезной, в контексте других - вредной. Точно так же влияние конкретного гена на фенотип часто контекстно специфично (в этом случае - зависит от контекста генома). Из-за эпистатического взаимодействия между генами эффект аллели в фенотипе зависит от контекста аллелей других генов (Wright [1931]; Mayr [1963]; Kanavakis et al. [1982]; Wainscoat et al. [1983]). В бесполых организмах генотип передается между поколениями в неизменяемой форме. Поэтому конкретный аллель имеет одинаковый эффект в фенотипе (и приспособленности) родителей и потомства. В половых организмах генотипы потомства возникают в каждом поколении «de novo», в результате смешения генов двух родителей. Поэтому одинаковые аллели (мутации) появляются в каждом поколении в контексте различного генотипа, и их влияние на фенотип и приспособленность может разительно отличаться. Это затрудняет эволюционный ответ таких растений на давление отбора. В то время как бесполые (и частично самоопыляющиеся) популяции как правило эволюционно пластичны в течение всего времени их существования, популяции видов с половым размножением пластичны только в условиях низкого генетического полиморфизма (когда аллели появляются в каждом поколении в одинаковом или очень похожем контексте) (Flegr [1998]). Такая ситуация возникает, к примеру, после видообразования с эффектом бутылочного горлышка (Carson and Templeton [1984]; Templeton [1980]) или в экспериментах с небольшими или инбредными популяциями (Goodnight [1987]; Bryant et al. [1986]; Whitlock et al. [1993]). В нормальных условиях ответ популяции на отбор является медленным и переходным, после прекращения отбора и программы разведения фенотипы возвращаются к исходным значениям. Замороженная пластичность половых организмов может быть ответственна за наблюдаемое сцепление анагенеза с видообразованием, то есть за прерывистую (punctual) природу эволюции большинства многоклеточных видов в палеонтологических наблюдениях (Gould and Eldredge [1993]).
Самоопыляющиеся разновидности пшеницы эволюционно пластичны на протяжении всего времени их существования. Поэтому они могут постепенно накапливать мутации, увеличивающие их приспособленность, но одновременно снижающие их сельскохозяйственную ценность. С другой стороны перекрестноопыляющиеся разновидности ржи имеют гораздо меньшую способность к развитию, так как одинаковые мутации происходят в каждом поколении в разном контексте, поэтому их селекционный коэффициент может колебаться между положительной и отрицательной ценностью. Чтобы предотвратить ухудшение сорта ржи, нам нужно лишь избегать загрязнения пыльцой (или семенами) других, чужих разновидностей. С другой стороны, разновидность пшеницы (или другого самоопыляющегося растения) должна постоянно подвергаться селекции на полезные свойства, либо время от времени замещаться новым сортом. Теоретически, подготовке семян к посеву может помочь принудительный ауткроссинг (как рекомендовал Лысенко), хотя можно сомневаться относительно экономической выполнимости этой процедуры.
